Hongos fitopatógenos, enemigos infiltrados. (Capítulo 2: Hongos verdaderos. El reino Fungi)

Después de haber hablado de los oomicetos u hongos-alga en el post anterior, ahora le toca el turno a los hongos verdaderos. Y la verdad es que es todo un reto condensar en un post todo un reino natural –el reino Fungi–, entre otras cosas porque los científicos no tienen aún del todo claro cómo demonios organizar a estos seres… De hecho, desde que aprobé la fitopatología –a principios de los 90– ha habido infinidad de cambios en la clasificación de los hongos, y aún hoy los micólogos continúan discutiendo sobre el origen y la posición en el árbol de la vida de determinados grupos. Esta discusión no es baladí: los hongos tienen un impotantísimo papel en los ecosistemas naturales –como saprófitos o mutualistas–, causan infinidad de enfermedades en plantas, animales e incluso humanos, provocan enormes pérdidas en los alimentos almacenados y generan peligros para la seguridad alimentaria en forma de micotoxinas, así que conocerlos en profundidad es fundamental. Además, desde el punto de vista agrícola todos conocemos su importancia como fitopatógenos; pero no es tan conocido que en el propio reino Fungi están algunos aliados que permitirán en un futuro –quizás no tan lejano– controlar de forma biológica las enfermedades fúngicas o gestionar con más eficacia los nutrientes del suelo. En todo caso se trata de un grupo de seres tan interesantes como complejos y diversos, así que metámonos en faena sin más dilación.

Ya apuntábamos en el post anterior que las células de los hongos verdaderos poseen una pared celular de quitina –como el esqueleto de los insectos, lo que los acerca más a los animales que a las plantas–; que su membrana  está compuesta de ergosterol –un esterol específico del reino Fungi, lo que los separa claramente de los animales–; y que son los únicos organismos haploides de la naturaleza (es decir, en sus núcleos celulares hay  un solo juego de cromosomas) lo que les separa de cualquier otro grupo de seres vivos y les obliga a recurrir a estrategias reproductivas totalmente distintas en la reproducción sexual, necesaria para lograr diversidad genética. Como podéis ver en la primera imagen, los animales, plantas y oomicetos –todos seres diploides– forman gametos haploides mediante meiosis, que se funden para formar un zigoto a partir del cual se desarrollará un nuevo individuo. Al ser haploides, los hongos no pueden formar gametos, por lo que el zigoto diploide debe originarse por la fusión de las células de dos micelios compatibles[1]; pero ante todo un hongo es un ser haploide, así que este zigoto es extremadamente fugaz. Para resolver este “problema” los hongos recurren a una estrategia eficaz, pero extraña: la fusión de las células de los dos micelios compatibles (la plasmogamia) no implica la fusión de sus núcleos celulares (la cariogamia), así que tras la plasmogamia los hongos crecen y se desarrollan con dos núcleos celulares de distinto origen en sus células, en un estado que se conoce como heterocarionte. De esta manera el individuo resultante de la fusión de los dos progenitores portará la información genética de ambos, pero seguirá siendo haploide hasta el momento de formar el zigoto, que inmediatamente generará esporas haploides por meiosis. Vamos, que los hongos se toman muchas molestias para evitar tener dos juegos de cromosomas en sus núcleos. El que sean heterocariontes complica el estudio de su genética, a fin de cuentas los alelos no están en el mismo núcleo. Pero aún más la complica el ciclo parasexual desarrollado por algunos hongos patógenos, que les permite obtener variabilidad genética mientras se reproducen asexualmente; por eso el estudio de las resistencias a los pesticidas es mucho más difícil en hongos que en artrópodos, oomicetos y malas hierbas. Por otro lado, los hongos verdaderos son un grupo extraordinariamente diverso y a veces en la práctica diaria hablamos con demasiada ligereza de ellos, olvidando las enormes diferencias que existen entre unos y otros. Por eso –aún a riesgo de aburrir a las piedras– creo que es interesante comentar las principales divisiones de los hongos; a fin de cuentas meterlos en el mismo saco es un error más grave que confundir un ácaro con una hormiga…

Empecemos por los quitridios de la división Chytridiomycota, muy primitivos y los únicos hongos verdaderos con esporas flageladas, que nadan activamente para encontrar a su huésped. Siendo así es lógico que la mayoría de sus miembros sean acuáticos, y que los pocos representantes aéreos dependan en gran medida del agua para sobrevivir. No son especialmente importantes en hortícolas, pero uno de ellos trajo por la calle de la amargura a los productores de melones y sandías de medio mundo; se trata de Olpidium bornovanus[2], un hongo unicelular que infecta los pelos radiculares y las células epidérmicas de las raíces de muchas plantas. Los daños directos que provoca son muy leves, pero su problemática deriva de su actuación como vector del MNSV –Melon Necrotic Spot Virus–, el otrora famoso “virus del cribado”. La inclusión de resistencias genéticas en las variedades comerciales de melón y el uso masivo del injerto en sandía hicieron que nos olvidáramos de él, pero la campaña pasada la aparición de casos de MNSV en variedades resistentes de melón disparó todas las alarmas (ver aquí) Veremos qué pasa este año, porque Olpidium bornovanus –como la mayoría de los Olpidium– es un hongo omnipresente en todos los suelos y que es imposible de eliminar mediante desinfecciones. No entraré en detalles, pero en la segunda imagen podéis ver el ciclo de estos hongos.

Más avanzados son los zigomicetos de la división Zygomycota, entre los que se encuentran los mohos de los productos almacenados (concretamente dentro del orden Mucorales) Estos hongos se caracterizan por la formación de grandes esporas durante la fase sexual –llamadas zigosporas– que les sirven como órganos de resistencia, mientras que en la fase asexual forman pequeñas esporas en unas estructuras denominadas esporangios. En nuestros invernaderos su aparición es rara, aunque –como podéis ver aquí– a veces pueden llegar a molestar; sin embargo su importancia en post-cosecha es enorme y Rhizopus stolonifer –uno de sus miembros– hace que se pierdan todos los años muchos miles de euros en tomates confeccionados (en la tercera imagen podéis ver un esquema del ciclo de vida de un zigomiceto típico del orden Mucorales) Pero no todos son perjudiciales para el agricultor; en otro de sus ordenes se engloban unos buenos aliados: los  Entomophthorales, unos hongos entomopatógenos que nos han ayudado en las últimas campañas a limpiar los pimientos de Creontiades pallidus (ver aquí)

Tradicionalmente incluidos dentro de los anteriores[3], los glomeromicetos fueron separados en su propia división –la Glomeromycota– hace algunos años y actualmente son el grupo de hongos sobre los que más se está investigando. Y es que la forman los que quizás sean los hongos más importantes de toda la naturaleza: las micorrizas arbusculares (AM y VAM); no en vano esta simbiosis entre hongo y raíz permitió a las plantas colonizar el medio terrestre hace eones, y aún hoy todas las plantas forman micorrizas con algún miembro de los glomeromicetos. Estos hongos se caracterizan por carecer de fase sexual –al menos a día de hoy no se ha encontrado en ninguno–, por la emisión de arbúsculos en las células de la raíz y por la formación de grandes esporas de resistencia denominadas azigosporas. Aunque su importancia en la agricultura está fuera de toda discusión, el mal uso que hicimos de ellas hace unos años en los invernaderos de Almería les ha dado muy mala fama bajo los plásticos de mi tierra (coyuntura que espero y deseo que se corrija en un futuro) En la cuarta imagen podéis ver un esquema del ciclo de vida de los glomeromicetos.

Pero el grupo más importante de hongos verdaderos son sin duda los ascomicetos de la división Ascomycota. Se trata de la más numerosa y diversa del reino Fungi, y en ella se engloban desde las levaduras que nos permiten alimentarnos de pan, cerveza y vino hasta las trufas que deleitan al más exquisito gourmet.  También pertenecen a ella la mayoría de los hongos fitopatógenos, y los empleados en el control biológico de enfermedades fúngicas (Trichoderma, Ampelomyces,…) e insectos (Beauveria bassiana o Lenacillium lecani) Los ascomicetos se caracterizan por formar durante la fase sexual esporas sexuales endógenas –denominadas ascosporas–, pues están encerradas en unas estructuras en forma de saco denominadas ascos –el nombre viene del griego askos, que significa saco–; a su vez los ascos se organizan en estructuras –algunas muy complejas y con formas muy diversas– llamadas genéricamente ascocarpos. Las esporas del ciclo asexual – denominadas conidios– son sin embargo exógenas, y se forman en el extremo de estructuras más o menos abiertas denominadas genéricamente conidióforos. Las distintas especies se clasifican en base a la morfología de estas estructuras reproductivas, ya que el micelio es prácticamente idéntico en todas ellas; pero existe un problema… Como podéis ver en la cuarta imagen, la misma especie de ascomiceto formará ascocarpos durante la fase sexual de su ciclo vital y conidióforos durante la asexual, así que tendrá aspectos totalmente diferentes; por eso se habla de estado TELEOMORFO –para referirse a la fase sexual del ciclo– y de estado ANAMORFO –para la fase asexual– y en cada estado una misma especie recibe nombres distintos. Vamos, que los ascomicetos –y algún basidiomiceto– son los únicos seres vivos a los que los científicos les han asignados dos nombres. Parece raro, pero es que es la única manera de aclararse con ellos[4], porque se ve que la mayoría de las especies de ascomicetos no han estudiado biología y –en vez de comportarse como seres vivos decentes y ajustarse a un típico ciclo vital– hacen lo que les viene en gana[5]… Bromas aparte; los hay que normalmente solo están en estado anamorfo (la fase asexual) reproduciéndose mediante conidios, como hace la responsable de la podredumbre gris (Botrytis cinerea); otros se mantienen en estado teleomorfo (la fase sexual), pero solo emiten ascosporas de vez en cuando, sobreviviendo mediante estructuras somáticas de resistencia (esclerocios, micelios resistentes, clamidosporas,…), como por ejemplo se comporta la responsable de la podredumbre blanca (Sclerotinia sclerotiorum); otros forman simultáneamente ascosporas y conidios –en un estado híbrido que se denomina HOLOMORFO– reproduciéndose al mismo tiempo de forma sexual y asexual, como hacen los oidios (por ejemplo la pesadilla de los calabacineros, Podosphaera xanthii) Todo esto puede parecer un rollo teórico, pero tiene importantes implicaciones en la aparición de resistencias a los fungicidas; si se analiza con atención se entiende como los oidios desarrollan tan rápido resistencias, o porque los fungicidas contra pudrición de última generación siguen siendo muy eficaces contra la Sclerotinia cuando ya empiezan a fallar contra Botrytis.

El último de los grandes grupos de hongos –los basidiomicetos de la división Basidiomycota– es el más conocido y llamativo de todos, pues entre ellos se cuentan los hongos formadores de setas, de los que en la quinta imagen podéis ver su simple ciclo de vida, sin fase asexual. Su nombre deriva del de la estructura donde se forman las esporas sexuales –las basidiosporas– denominada basidio (del latín basidium, que literalmente significa pequeño pedestal)  Como es lógico, aparte de los formadores de setas hay muchos más basidiomicetos, entre ellos algunos de los hongos fitopatógenos más destructivos en cultivos extensivos, frutales y –sobre todo– cereales, que no son otros que las royas y carbones. Si os dais una vuelta por el enlace del hipervinculo podréis comprobar que los basidiomicetos fitopatógenos tienen ciclos de vida mucho más complejos que los formadores de setas, que incluyen fases asexuales, varios tipos de esporas (hasta 5 en el caso de algunas royas) y en algunas especies incluso varios huéspedes. En la antigüedad las royas fueron el auténtico azote de los agricultores, hasta el punto de que los romanos tuvieron un dios de las royas –el dios Robigo– cuya festividad –la Robigalia– se celebraba el 25 de abril, coincidiendo con el inicio de la formación de las espigas[6]. Afortunadamente estos fitopatógenos no afectan a la mayoría de las hortícolas; que yo sepa tan solo la especie Uromyces appendiculatus causa problemas de roya en judía y otras leguminosas (ver aquí)

Si habéis tenido la paciencia de llegar hasta aquí habréis podido comprobar que, cuando hablamos de hongos fitopatógenos, nos estamos refiriendo a un grupo enormemente heterogéneo de organismos; desde los oomicetos dependientes del agua –que ni siquiera son hongos–, a los enormemente complejos ascomicetos y basidiomicetos. Cada especie se comporta, infecta y sobrevive de manera distinta en nuestro invernadero y para prevenirlas y controlarlas debemos conocer bien a cada una de ellas. A eso nos dedicaremos en los siguientes post, pero antes veremos de qué herramientas –biológicas y químicas– disponemos para esa batalla.

Se me olvidaba… No quería finalizar este post sin recordar a mi profesor de fitopatología Eduardo Gallego Arjona, micólogo de pro, buen profesor y un entrañable friki que me contagió hace 20 años algo de su pasión por estos seres. Lamentablemente está algo abandonada, pero recomiendo una vuelta por su web MYCO-UAL a todos los interesados en los hongos.    

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[1] Al no haber gametos no tiene sentido hablar de sexos en los hongos. La reproducción sexual se da entre individuos compatibles para la reproducción sexual (que reciben el nombre de tipos - y +) A partir de ahí se dan todas las combinaciones posibles: hay especies monoicas que solo generan uno de los tipos, dioicas que generan los dos e indiferenciadas en los que no hay forma de distinguir uno y otro tipo; especies capaces de autofecundarse (homotálicas) y otras que no (heterotálicas); incluso hay algunos grupos en los que no se ha observado jamás la reproducción sexual.

[2] Aunque los Olpidium se habían clasificado tradicionalmente en la división Chrytridiomycota, los estudios basados en el ADN han demostrado que están bastante alejados del resto de los quitridios. Actualmente se catalogan como Incertae sedis –lo que quiere decir que los científicos no se han puesto de acuerdo sobre su clasificación–, pero yo he optado por mantenerlos en su lugar tradicional (más que nada por no complicar aún más el post)

[3] Los Glomeromycota se englobaron durante años en los Zygomycota  hasta que los estudios genéticos demostraron que no estaban directamente relacionados. El cambio de clasificación se produjo hace poco más de una década, así que en gran parte de la bibliografía disponible sobre las micorrizas arbusculares se las engloba en el orden Glomales, dentro de la división Zygomycota.

[4] Entre otras razones, es necesario mantener la doble nomenclatura en los teleomorfos y los anamorfos porque no siempre un género de teleomorfos se corresponde con un solo género de anamorfos. Es más, a veces un mismo teleomorfo tiene varios anamorfos pertenecientes a géneros distintos… Lo dicho, auténticos extraterrestres.

[5] En muchos ascomicetos la fase sexual es extremadamente poco habitual, de hecho aún no se ha encontrado para muchos de ellos. Tradicionalmente estos hongos que no mostraban fase sexual –también llamados hongos imperfectos– formaban la antigua división Deuteromycota, donde se incluían muchos fitopatógenos. Actualmente el término ha perdido valor taxonómico, pues los micólogos consideran a los hongos imperfectos como anamorfos de ascomicetos de los que aún no se ha descubierto la fase sexual; mientras que no se ha encontrado el teleomorfo los micólogos hablan de especie-forma para referirse al anamorfo, para así dejar claro que hasta que no se encuentre la fase sexual no se tratará de una verdadera especie. Sin embargo el término todavía se emplea en la práctica, está presente en la bibliografía más clásica e incluso en la última versión del Agrios, manual de referencia en fitopatología donde los haya (ver aquí)

[6] Muchos historiadores creen que una fiesta tan rural –y tan ejidense– como la de San Marcos –que se celebra el último domingo de abril– tiene su origen en aquellas antiguas fiestas paganas en honor a Robigo que trataban de contentar y calmar al dios de las royas.